La película empieza con dos flashbacks: uno veinte años atrás, donde el profesor Charles Xavier y Magneto se encuentran con una joven Jean Grey en la casa de sus padres; y otro diez años más tarde, donde el joven Warren Worthington III trata de cortarse las alas.
En la actualidad, la empresa Laboratorios Worthington anuncia que ha desarrollado en su laboratorio en la isla de Alcatraz una inoculación para suprimir el gen mutante. Mientras que algunos mutantes están interesados en la cura, como Rogue de los X-Men, muchos se aterrorizan por el anuncio. En respuesta a la noticia, Magneto planea un ejército, advirtiendo a sus seguidores que la "cura" es la fuerza para exterminar a la raza mutante.
Cíclope, aún deprimido por la pérdida de Jean Grey, vuelve al lago Alkali. Jean aparece frente a Cíclope, pero a medida que se besan Jean adquiere un aspecto temible. Gracias a la detección psíquica de problemas, Xavier envía a Wolverine y a Tormenta para investigar. Cuando llegan, los dos X-Men encuentran rocas flotando telepáticamente, las gafas de Cíclope y a una inconsciente Jean, pero Cíclope no aparece en ninguna parte. Xavier explica que cuando Jean se sacrificó, se desató la poderosa personalidad alterna llamada "Fénix". Wolverine se disgusta al enterarse de que Xavier ha mantenido en jaque a Jean telepáticamente, pero cuando Jean despierta, se da cuenta de que no es la Jean Grey que conocía. Jean le suplica a Wolverine que la mate, pero cuando él se niega, Fénix despierta y golpea a Wolverine, tras lo cual escapa dirigiéndose a su casa de la infancia.
Magneto, consciente de que Jean es ahora una poderosa mutante, se reúne con Xavier en la casa de Jean. Los dos compiten por la lealtad de Jean hasta que resurge el Fénix. Ella destruye su casa, desintegrando a Xavier, y se va con Magneto. Los X-Men deciden reagruparse y hacer frente al ejército de Magneto, que ha cruzado el puente Golden Gate que Magneto desvió para atacar a la compañía farmacéutica en Alcatraz.
Durante la batalla, Bestia inyecta a Magneto con la "cura", anulando sus poderes mutantes. Entonces, Fénix comienza a destruir todo a su alrededor. Wolverine le dice a Tormenta que evacúe a toda la gente. Él se va para enfrentarse a Fénix solo, su factor de curación apenas neutraliza su ataque de desintegración. Al momento de obtener el control, Jean le pide a Wolverine que la salve. Diciéndole a Jean que la ama, Wolverine la mata.
La escuela continúa sin Xavier, con Tormenta ahora como directora y Logan como maestro; el Presidente nombra a Bestia como Embajador de las Naciones Unidas; Rogue vuelve, diciéndole a Iceman que ha tomado la "cura". Magneto, sin poderes, se encuentra jugando ajedrez en el parque y comienza a mover una pieza de ajedrez , indicando que la cura pudo haber sido solo temporal. Al final de los créditos, la Dra. Moira McTaggert está revisando a un paciente en coma que saluda con la voz de Xavier. Asustada, ella responde: "¿Charles?".
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